交通部鐵道局的前身為1979年成立的「交通部臺北市區地下鐵路工程籌備處」，1983年7月1日，正式改制為「交通部臺北市區地下鐵路工程處」，任務為台北市區內的縱貫鐵路移入地下的規劃與執行。各種都會區鐵路立體化的計畫，蔓延全台，2002年1月1日，改名為「交通部鐵路改建工程局（一般簡稱為鐵工局或鐵改局）」。
2018年，配合行政院的組織改造，《交通部鐵道局組織法》施行，鐵工局與「交通部高速鐵路工程局」整併，成為交通部鐵道局。
高鐵局則成立於1997年1月31日，前身為「交通部高速鐵路工程籌備處」，原本的任務為高速鐵路建設規劃與執行及各項工程，1999年7月1號，接辦原由台灣省政府住都處負責的桃園、新竹、台中、台南四都會區捷運系統建設，至2018年，與鐵工局合併。
整合完成的鐵道局，為「鐵路、大眾捷運與其他鐵道運輸系統之工程建設及監督管理（其「組織法」第1條）」，業務內容涵蓋了各種鐵道建設，而其主要的任務，簡言之，也就是將鐵道建設及週邊的開發，發展成為一種「產業」，它的「四大願景」為（參考）：
- 軌道建設：規模化與永續經營。
- 軌道產業：國產化與標準化。
- 營運監理：安全與智慧。
- 場站開發：TOD（Transit-oriented development,TOD，大眾運輸導向型發展）與跨域整合。
目前鐵道局在全台各地主責各項台鐵的鐵路地下化或高架化等「立體化」工程，除了早期完成的台北地下化外，台中的高架化、高雄地下化以經完工通車，台南的地下化正進行中，之外在「前瞻基礎建設」4,200億軌道建設經費的挹注下，規劃中的各「鐵路立體化」經費，就高達3,670億（參考）；此外，與台鐵鐵路有關的計畫，如「台鐵捷運化」的新站規劃、花東鐵路電氣化與整體改善計畫等，也都屬鐵道局主管業務的範圍。
此外，就是高鐵局帶進來的業務，1990年，交通部成立「高速鐵路工程籌備處」，1997年改制為「高速鐵路工程局」，1999年，高鐵 BOT 的方向確定，高鐵局轉為政府監督高鐵建造營運的機關，並且承接省住都局的四都會區捷運系統規畫（參考）。
四個都會區捷運系統最早啟動的桃園機場捷運，也計畫以 BOT 的方式經營，在沿線土地開發的誘因下，競爭者眾，1998年由長億集團的長生公司出線，但隨著房地產的不景氣及長生的財務問題，在2002年，放棄開發，2003年6月，放棄 BOT 模式，改以公務預算興建（參考、參考），由高鐵局主管，在多番波折後，於2017年通車。
此外，由高鐵局帶過來的業務還有機場捷運延伸中壢計畫、交通部為建設主管機關，委任高鐵局代行職權的台中捷運、高鐵連外道路改善計畫，以及桃園、新竹、台中、嘉義、台南等五個高鐵車站特定區區段徵收土地開發計畫等（參考）。
尚未完成修法的鐵路營運監理業務
原本《鐵路法》中，對於民營及地方營及民營鐵路機構有各項營運監理規範：駕駛檢定發照（第34條之1）、鐵路運輸上必要之設備的監察（第36條）、聯運濟運的調度（第37條）、重大事故監理、應變計畫查核（第40條）、工程、材料、營業、運輸、財務、會計、財產實況及附屬事業之經營的的檢查（第41條），
2014年6月，修改《鐵路法》新增第44條之1的規定，讓國營鐵路準用前述這些條文，之後，2018年，《交通部鐵道局組織法》施行，將鐵路監理業務劃歸鐵道局（《組織法》第2條第1項第5款），理論上，這些業務也應該劃歸鐵道局，不過由於《組織法》的母法《鐵路法》尚未修正，這樣的任務分工，法制化的工作也就還沒有完成。到了2020年4月，交通部提出《鐵路法》修正案，送立法院審查，將這些鐵路營運監理業務劃歸鐵道局，目前尚未完成修法。